柱間在位的時候，扉間和他是完美搭檔，他們之間的組合像極了現在的七代火影鳴人和鹿丸，一個擁有絕對的實力和美好的暢想，一個擁有將其實現的頭腦。他們召集了各村的影，舉辦了史上第一次五影會談，締結了忍界第一份和平協議，在這片土地上第一次實現了全面和平。但這份和平是有期限的，那就是柱間的壽命，一旦柱間死去，各國沒有了顧忌，第一次忍界大戰也就爆發了。
這時候扉間已經正式就任第二代火影，這場戰爭中，他憑藉飛雷神獲得了"忍界第一神速"的威名，雖然他的實力無法像柱間一樣震懾各國，但也能為木葉帶來勝利。然而在戰爭即將結束時，木葉村和雲隱村的結盟儀式上，雲隱村的金角、銀角兩兄弟發起政變，暗算了他和二代雷影，戰鬥過程不詳，但從團藏的回憶中可以得知，扉間沒有當場死亡，而是帶著木葉的人突出重圍。
這些人分別是他的兩個徒弟猿飛和團藏，宇智波鏡，以及門炎、小椿這兩個後來的元老，可以說是當時木葉最核心的一批人，但最後他們還是被雲隱村的精銳部隊追上。為了儲存木葉的幼苗，扉間決定留下斷後。不過即便是這種危急關頭，心思縝密的他仍然進行了一項考驗，他只說要留下一人當誘餌，想看看誰會挺身而出，最後團藏遲疑了，而猿飛日斬毫不猶豫的站了出來，據此，扉間任命他為第三代火影。事實證明，這也是個正確的選擇。
扉間死後，他的故事並沒有結束，接下來才是他在劇中的正式登場，以他所發明的禁術，穢土轉生的形式。
千手扉間生前進行了許多禁忌的研究，比如研究出宇智波寫輪眼的"科學原理"，是因為失去愛的痛苦導致大腦分泌特殊查克拉造成的"症狀"。這顯然是需要人體實驗的，也是因此，扉間得以發明出違背天道的禁術，穢土轉生。扉間後來曾說過，穢土轉生的目的其實只是為了配合互乘起爆符，本意並不是復活死者。
扉間沒有濫用禁術，而是把它們全部封存了起來，並不打算流傳到後世。然而多年之後，三代火影的弟子大蛇丸闖入密室，竊取了這些的禁術。其中最讓他著迷，以至於成為二代粉絲的，自然就是穢土轉生之術。
大蛇丸花費了多年時間研究穢土轉生，最後在入侵木葉時使出，將柱間和扉間全部復活。不過這次的穢土轉生是大蛇丸的早期作品，質量很差，柱間和扉間不但遠遜於生前的實力，甚至連意識都被抹殺了，僅僅是兩具只會使用普通忍術的傀儡。柱間和扉間的這次出場略顯恥辱，不僅是對他們心愛的村子出手，而且還因實力受限輸給了他們的徒弟，三代火影使用屍鬼封盡，封印了他們的靈魂，終於讓他們得以解脫。
可是500多集後，他們再次被大蛇丸用穢土轉生復活，而且這次連同三代和四代都被一併復活了。但情況不同是，這次大蛇丸並非要襲擊木葉，只是想讓他們回答佐助的問題，所以沒有束縛他們的人格。而且多年過去，大蛇丸已經把穢土轉生研究透徹，這次使用白絕身體作為容器的穢土轉生趨於完美，復活的四位火影有著和生前極為接近的實力。但這就帶來了一個問題，大蛇丸控制不住他們。
起初佐助問三代為什麼要命令鼬滅族，問二代為什麼說宇智波天生邪惡時，他們都耐心的進行了回答。可是當佐助向初代問出最後一個問題："何為村子，何為忍者？"並亮出永恆萬花筒，揚言自己會根據答案決定是否該向木葉復仇時，氣氛終於到了臨界點。"向木葉復仇？小鬼，我這就將你..."說著，扉間抬起了一根手指。瞬間爆發的巨大威壓讓佐助難以抵擋，柱間更是踏出一步，兩人同時爆發查克拉，把水月都嚇得融化了，大蛇丸和佐助更是做好了拼死一搏的準備。
"扉間，放下手指！"柱間厲聲說道。"知道了"，扉間放下了手指，"別亂爆發查克拉，大哥。"柱間尷尬的笑著，卻把對面幾位嚇得不敢亂動。
這時扉間感應到了宇智波斑的查克拉，原來此刻正在打仗，忍者聯軍危在旦夕。扉間立刻想要趕往戰場，大蛇丸則表示你們在穢土轉生的束縛下，如果想去戰場，就先回答佐助的問題。但扉間根本不屑："那個大蛇丸，你誤會了一些事。穢土轉生是我發明的，你的術根本束縛不了我！"可是剛說完，扉間就被立刻打臉，原來大蛇丸在穢土轉生中融入了柱間細胞，強化了束縛力，連扉間都無法掙脫。
可是當他想要試著限制柱間的時候，卻發現沒有效果："不好，這個人可以掙脫我的束縛，隨時都能把我..."柱間笑了笑，"那個大蛇丸，不用擔心，我還是先為這個孩子解開心結吧。雖然不知道他會如何選擇，如果現在無視他，今後必將成為下一個斑。"於是柱間將他和斑的故事以及木葉村的建成史全部告訴了佐助。
聽完後，佐助看著面前的四位火影，決定要幫助村子："我不能讓這村子，讓鼬白白消失。"終於，四位火影登上了戰場。
此時帶土和斑已經將十尾召出，正要給忍者聯軍最後一擊。四代用飛雷神帶著三代率先趕到，扉間帶著柱間緊隨其後。看著來勢洶洶的十尾，四位火影聯手使出了四赤陽陣，再加上柱間的仙法·明神門，立刻就封鎖了十尾的行動。這時十尾蓄力了一枚超大型尾獸玉，想要打破四赤陽陣的結界，三代和四代有些緊張，扉間卻自信的說著："讓我瞧瞧"，他對四赤陽陣的防禦充滿了自信。事實上扉間一直都是一個超級自信的人，平時的待機動作也是雙手環抱於胸前，霸氣外露，他的自信不只來源於實力，更是因為冷靜的頭腦，處亂不驚。
十尾果然沒有打破結界，反而把自己炸傷，柱間開啟了四赤陽陣的一條通路，讓鳴人、佐助他們去幹掉無法動彈的十尾。但最後一刻，宇智波帶土吸收了十尾，變成了十尾人柱力。此時的帶土獲得了六道之力，僅憑鳴人、佐助無法對抗，於是四位火影同時出手，對抗六道帶土，可是柱間的本體被斑拖住了，只能派出一個木遁分身。雖然這個分身被帶土瞬秒，但他也用木遁纏住了敵人，扉間抓住機會，使用了獨創忍術互乘起爆符。
雖然只是平常的起爆符，但數量卻是循環反覆無限大，集中於一點的連續爆破威力驚人，由於這個術需要近距離施展，很容易波及自身，所以必須配合穢土轉生才能使用。但說到底也只是起爆符，小南的六千億起爆符都沒能炸死帶土，扉間的互乘起爆符也無法傷他分毫。
這時帶土徹底控制了體內的十尾，對他們發起了攻勢，他用求道玉錫杖斬斷了四代的手臂，並趁他用飛雷神逃走時將一枚求道玉黏在他身上，眼看求道玉就要在己方人群中爆炸，扉間出手了。只見他用影分身發動了飛雷神之術，瞬身水門面前，將即將爆炸的求道玉帶走，同時瞬身到帶土身後，把帶土和爆炸一起轉移到了遠方。原來剛才使用互乘起爆符的時候，扉間便已經在帶土身上做好了飛雷神標記，要說神出鬼沒，他不遜色於水門。
鳴人激動的說："太厲害了，你連我老爸的絕招都學會了。"扉間無奈道："是他學我的。"
不過帶土當然不會就這麼**掉，他用求道玉護罩防住了爆炸。看來要想辦法穿過敵人的防禦，扉間心生一計，在水門肩上做下了飛雷神標記："咱們同時使用飛雷神之術。"聰明的水門心領神會，立刻也在扉間身上做好了標記。
鳴人的螺旋手裡劍與佐助的加具土命結合，聯手使出了灼遁·光臨疾風漆黑矢零式，水門立刻瞬身到他們面前接住了這一擊，扉間則瞬身到帶土身後，兩人繼而發動飛雷神互換了位置，於是本該命中水門的攻擊結結實實的打在了帶土身上。"在求道玉形成防禦前直接命中，這下應該成功了"，連謹慎的扉間都如此說著。
然而六道帶土的能力超乎想象，鳴人和佐助聯手使出的絕招竟不能傷他分毫。"我現在的力量，你們根本無法估量"，帶土傲然道。這下扉間也一籌莫展了，只要是能夠被打倒的敵人，他都不怕，可眼前的這位簡直已經無敵了。
但這時，妙木山的蛤蟆吉冷不丁向帶土噴了一口粘液，而帶土如臨大敵的用兩枚求道玉防禦，並且粘液接觸求道玉後並沒有像之前的攻擊一樣被瓦解。細緻入微的扉間當然注意到了這一點，這種程度的攻擊帶土本不該如此慎重，一定是有什麼特別之處。稍加推測，他就做出了假設，或許敵人可以免疫忍術，但無法免疫仙術。於是扉間和鳴人進行了試探，鳴人將仙術查克拉注入螺旋丸中，扉間用飛雷神帶著他瞬身到帶土身後，果然，仙術螺旋丸打傷了帶土。雖然帶土很快復原，但他們已經掌握了對方的弱點，接下來只要用足夠強大的仙術攻擊，就能打敗對方了。
帶土感到了一絲威脅，於是通靈出十尾，同時蓄力了四枚超大型尾獸玉，並使出比剛才四影聯手更強的六赤陽陣將他們全部關在其中，想要就此結束戰鬥。扉間問水門："四代，你能轉移兩枚嗎？"水門回答："在沒有標記的情況下，一枚已經是極限了。"不過扉間既然這麼問，恐怕他能轉移兩個。
這時鳴人想到了辦法，之前他曾把九尾查克拉分給了所有人，現在只要水門與他的查克拉進行連線，或許就能用飛雷神將所有人轉移。透過這個辦法，他們逃出了六赤陽陣。扉間稱讚鳴人："這是利用了影分身的原理吧"，鳴人笑嘻嘻的說："二代大叔對我的影分身也很瞭解嘛"，扉間惱火道："那是我發明的忍術，是我的影分身！"
接下來他們開始了反攻，鳴人和水門碰拳，同時開啟九尾模式，並融入了仙術查克拉，這種狀態下，他們的攻擊對帶土是致命的。而扉間此刻成為了最強輔助，一手一隻，將兩隻巨大的九尾轉移到了帶土身後。不過帶土在被飛雷神連續偷襲後，也加強了身後的戒備，提前在他們出現的位置佈下了防禦，仙術·超大玉螺旋丸和帶土的求道玉發生了碰撞，對拼中，雙方都被彈飛。
這次帶土感到了巨大的威脅，於是通靈出十尾神樹，打算提前施展無限月讀。最後經過漫長的努力，鳴人和佐助使出威裝須佐能乎，加上忍者聯軍全體的力量，終於擊敗了帶土。而柱間那邊也幾乎和斑同歸於盡——柱間被黑棒封鎖，斑也被明神門壓制。眼看勝利的天平向己方傾斜，隱藏了一萬年的黑絕，突然控制帶土用輪迴天生再度復活了斑。
輪迴天生與穢土轉生不同，穢土轉生最多接近生前的力量，輪迴天生則是真正的復活，本就和斑拼得山窮水盡的柱間，已經沒有能力阻止他了，只能看著他將自己的仙術查克拉吸收。
此時的斑既有輪迴眼，又有柱間的細胞和查克拉，可以說是融合了宇智波和千手兩家最強的力量。他用輪迴眼的空間忍術，輪墓邊獄，迅速的抓獲了剛剛從帶土體內逃脫的九隻尾獸，甚至連鳴人體內的九尾都被奪去了。
這時扉間趁著斑剛剛抓獲尾獸後鬆懈的瞬間，用飛雷神斬從他背後偷襲，他知道斑的弱點是背後。不過斑卻有所戒備，他險險的避開了這一擊，並打掉了扉間手中的苦無，而扉間繼續發動飛雷神斬二段，瞬身到苦無的位置從死角發起追擊。這戰術和當年水門初戰帶土時如出一轍。可惜扉間沒有成功，而是被斑用黑棒插在了地上。"在對手確信自己贏定了的時候，伺機發動進攻，你這招已經用濫了"，斑淡淡的說著，他不會忘記自己的弟弟是怎麼死的。
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