鼬的童年正值第三次忍界大戰，親眼目睹戰爭的殘酷，讓他知道了和平的重要，也讓他看淡了個人的生死。戰爭結束後的追悼會上，鼬曾見到立下赫赫戰功的三忍大蛇丸，大蛇丸正在感嘆："為死者哀嘆沒有任何意義。"鼬不禁問："那生命的意義是什麼？"大蛇丸看了眼這個小孩，答道："也沒有意義。"這正是大蛇丸長期探尋的問題，他也不知道答案。
在同齡人中，鼬顯得與眾不同，那時的他還不會忍術，但舉手投足間已經顯露了驚人的手裡劍天賦。
後來九尾妖狐突然在木葉村暴走，造成了巨大的災難，由於現存能夠操縱九尾的力量，只有宇智波家族的寫輪眼，因此木葉高層對宇智波產生了懷疑，令他們全族遷往邊境，進行監視、隔離。這項舉措激化了宇智波和木葉的矛盾，為日後的衝突埋下了**。搬家後，鼬的父親，身為族長的宇智波富嶽開始教鼬忍術，他驚訝的發現，自己所演示的忍術，鼬只看一遍就能學會，他意識到自己的兒子是個異才。
後來鼬進入忍者學校，無論忍術、體術、手裡劍術都是全校第一，他立刻成為了孩子們眼中的偶像，並結識了一個同族的小女友。注意他和小女友一起吃的三色糰子，就是後來鼬和鬼鮫潛入村子時吃的茶點，可見他非常懷念這段時光。
但鼬終究與他們不是一個世界的人，他沒有把時間浪費在學校，而是用影分身上課，自己去找宇智波止水練習，能和鼬平等交流的，只有年齡稍大的止水。
從學校提前畢業後，鼬在任務中遭遇了一個實力恐怖的面具男（帶土）。看著小隊的同伴全部被殺，鼬悲憤中開啟了寫輪眼，可回到家中，他的父親卻祝賀他開眼。這可是同伴死亡的代價啊，有什麼好祝賀的？鼬開始厭惡宇智波的這種觀念，也就是他所指的"家族的氣量"。但面對父親，他並沒表現出憤怒，而是順從的說："今後我會繼續努力。"從那時起，鼬便學會了演戲，只有在面對年幼弟弟和被他當作哥哥的止水時，他才會展露真實的自己。
止水是宇智波家族的又一位異才，小小年紀便已是上忍。在鼬和他搭檔的一次演習中，他們撞見了根組織和一名暗部的衝突，這名暗部手中有一份叛徒的情報，想要交給火影調查，但根組織想搶奪情報，將叛徒直接滅口。止水決定要幫助暗部："忍者是在黑暗中支撐和平的無名者，但用武力迫人就範，憑藉****的秩序，根本不能算和平。"正在猶豫幫哪邊的鼬聽後，也站在了暗部一邊。這裡的對峙有點像日後宇智波和木葉衝突的縮影，只是到那時，他沒有了止水的建議。
鼬獨自對抗一名根成員，依靠寫輪眼的洞察力和極致的手裡劍術戰勝了對手，而止水使出瞬身之術，製造出沒有實體卻能夠攻擊的分身，輕鬆擊敗了另外兩名敵人。因為鼬在戰鬥中不小心扭傷腳，回去的路上，止水一路揹著他。止水："我把你當成自己的親弟弟，所以很高興能像這樣照顧你。"鼬則一臉幸福，兩個淚溝紋睫毛精真的很像親兄弟。
在止水的影響下，鼬加入了暗部，也想做一個"在黑暗中支撐和平的無名者"。但數年後，宇智波對木葉的積怨到達了頂點，正在****。止水注意到了這些，想用自己的瞳術別天神制止這場叛亂，但在實施前，他遭到了團藏和根的暗算。團藏認為止水的瞳術只能平息一時，想要徹底解決宇智波的威脅，最好的方法就是將他們消滅，於是團藏用伊邪那岐偷襲，奪取了止水的一隻眼睛。
止水用瞬身術脫身，但失去一隻眼睛的他已經無法用瞳術制止叛亂了，眼下唯一的方法，就是自己這個"族內第一強者"死去，讓宇智波的族人衡量力量差距後放棄政變。於是他把另一只眼睛託付給了最信任的鼬，希望他"保護好村子，還有宇智波的名號"隨後跳崖自盡，鼬也因此開啟了萬花筒寫輪眼。
由於止水的死，宇智**遲了政變，但他們很快發現，新的"族內第一強者"出現了，正是剛剛開啟萬花筒的鼬。富嶽找來了鼬，並向他展示了自己隱藏多年的萬花筒，表示只要他們父子聯手，加上鼬直屬火影的暗部身份，定能伺機控制木葉高層，完成"無血革命"。
然而真有這麼容易嗎？身處暗部的鼬很清楚木葉的底蘊，宇智波一旦叛亂，村內必是一場浩劫，如若彼時敵國趁亂而入，村子、家族都將不復存在，鼬不能答應父親。他來到止水跳崖的地方："止水，村子和宇智波，我都保護不了。"
鼬曾問卡卡西："隊長你說過，你的寫輪眼是朋友託付給你的，那麼朋友的意願，是不是非回應不可？"卡卡西回答："我個人認為是的。"鼬閉上了眼，他只能相信村子了。
他向木葉高層彙報了宇智波一族****的訊息，寄希望於村子能和平解決，但三代火影沒有對策，而團藏主張殲滅宇智波一族。他只給了鼬兩個選擇，要麼站在家族一邊參與反叛，要麼站在村子一邊，協助殺光宇智波族人。團藏向鼬提出交易，如果幫助村子，可以留他弟弟佐助一命。
在團藏看來，鼬只能答應，因為即使他幫助家族，也只會一起覆滅。但在宇智波低估木葉的同時，木葉同樣也不知道富嶽已經開了萬花筒，如果鼬站在家族一邊，便足以威脅到木葉，他的選擇決定了這場衝突的走向。止水已死，佐助年紀太小，他沒有可以商量的朋友，只能獨自揹負村子和家族的命運，稍有不慎，就會兩敗俱傷。
村子，家族，忍者他不斷思考這三者的意義，最後看到佐助在學校中玩樂的身影，想起曾經歷過的戰爭，他下定了決心。木葉村是初代火影將各家族連接起來的地方，在戰亂中建立了來之不易的秩序，歷代火影都是由深受村民認可的人擔任，如果宇智波奪權，即便僥倖成功，其他家族也不會順從。為了自己的弟弟，以及和他一般的孩子能繼續享受和平，他必須選擇村子。止水："忍者是在黑暗中支撐和平的無名者"，他決定犧牲名譽、犧牲身份甚至犧牲親情來支撐和平；止水："保護好村子，還有宇智波的名號"，至少這樣做，宇智波不會揹負叛逆的汙名，有佐助在，家族也有復興的希望。
此時他又一次遇到了當年那個面具男，也就是帶土。帶土自稱是曉組織的首領，要和他一起誅滅宇智波一族，並蒐集一些寫輪眼，鼬提出了條件："不許對木葉村和佐助出手。"
夜晚，行動開始，鼬和帶土聯手，對宇智波一族展開了刺殺，而自己的父親正是最棘手的目標。但富嶽得知鼬的想法後釋然了，將宇智波的未來託付給佐助或許是條行得通的道路，他不想與兒子為敵，主動選擇了死亡。看到鼬無法對自己下手，富嶽說："和你相比，我們的痛苦只有一瞬，雖然想法不同，我們依然為你驕傲。"他所指的驕傲應該是鼬仍然為家族謀求了復興的道路，最後鼬在痛哭中殺死了父母。
鼬背叛家族，殺害親人，他做錯了嗎？宇智波被滅族必然是個錯誤，大家會很自然的將錯誤歸結於執行者。但在看透事件的前因後果後，我們會發現真正錯的不是鼬，而是木葉和宇智波，是他們讓鼬別無選擇。
有些觀眾覺得後來佐助向木葉復仇是失了智，但結合這段劇情，木葉高層正是逼他哥哥滅族的元兇，佐助會恨木葉是人之常情。
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刺殺結束後，佐助放學回家，被這幅慘狀嚇得窒息。在看到哥哥後，他終於感到了安心，但鼬卻說："愚蠢的弟弟啊..."接著用幻術讓他看到了屠殺的全程。巨大悲痛的刺激下，佐助開啟了寫輪眼，鼬卻對他說："現在的你還沒有被殺的價值，等擁有和我一樣的眼睛後，再到我面前來！"
鼬把自己深愛的弟弟遠遠的推開了，這是計劃的最後一步：讓佐助只恨自己，不恨木葉，讓他不明真相的長大。等有朝一日佐助開啟了萬花筒，就將自己的眼睛給他，讓他建立一個與從前的恩怨沒有任何瓜葛的宇智波一族。
但這件事，鼬錯了，他把自己的弟弟想得太軟弱。他以為自己能揹負所有責任，但對弟弟造成的傷害，他揹負不了。佐助確實不明真相，但失去全部親人的仇恨他又怎能放下？從那一夜起，佐助便走上了復仇的道路，無論物件是誰。
之後三代火影和團藏趕到宇智波家族，搜救倖存者並回收遺體，鼬悄然出現在團藏面前，給了他臨別的警告："如果你敢對佐助出手，我就把村子的機密全部洩露給敵國。"他要讓團藏知道，佐助在他心中比村子更重要。接著他密會了三代火影，三代問他："今後木葉將視你為叛忍，列入S級通緝，你有什麼打算？"鼬回答："行動中我和曉的首領做了交易，那人答應過不會對木葉出手。我會加入曉，確保他信守承諾。"但他其實已經無處可去了。
在帶土的引導下，鼬來到了曉的據點，他狠下心在護額上劃了一刀，徹底告別了木葉忍者的身份，成為了代號"朱雀"的曉組織成員。世界上知道真相的人，只有帶土和木葉的四位高層。
鼬在曉組織的生活比他在木葉時輕鬆很多，他的幾任搭檔，一位是曾捨命保護自己的枇杷十藏，一位是老相識大蛇丸，一位是打從心裡敬重他的幹柿鬼鮫。曉的成員們也都很有趣，不過偶爾還是會有摩擦，比如和大蛇丸搭檔時，大蛇丸曾想奪取他的寫輪眼，卻敗於他的幻術；初遇迪達拉時，他的幻術又讓小迪差點自爆。但總的來說，曉組織還是個和諧有害的大家庭。不過鼬畢竟是木葉的臥底，所以他並未幫曉做些什麼，在與鬼鮫捕捉四尾人柱力時，他都是讓鬼鮫單挑的。
多年後，曉組織收到一個訊息，大蛇丸襲擊了木葉村，三代火影戰死。鼬聽說後立刻趕往木葉，他曾拜託三代火影保護他弟弟，現在三代死了，他怕有人會對佐助不利。回到村子後，鼬先去吃了串他小時候最愛的三色糰子，可惜物是人非，自己身邊的不是小女友，而是鬼鮫...
吃糰子時，鼬被卡卡西認出了。這個當年在暗部一起執行任務的隊長，對他再熟悉不過。卡卡西並不知道當年的真相，以為鼬只是個背叛家族、背叛村子的叛徒，但他清楚鼬的強大，於是讓身邊的阿斯瑪和紅去拖住鼬，自己聯絡了阿凱增援。
鼬輕易反彈了紅的幻術，用月讀制服了卡卡西，看到凱後，他找了個"不想發動戰爭"藉口便帶著鬼鮫撤退了。他的目的已經達到，提醒木葉的那幾個老狐狸，他還活著。
不過既然回到木葉，他當然想看看多年未見的弟弟。看到長大後的佐助，鼬終於安心，但看到他還只是二勾玉寫輪眼，鼬又感到失望。長年揹負的壓力和萬花筒寫輪眼的消耗早已壓垮了鼬的身體，他擔心自己堅持不到佐助開萬花筒的時候。於是鼬繼續扮演佐助的仇人，用月讀進一步刺激他，大概是想讓他進化成三勾玉...但佐助只是昏了過去。
這時鼬注意到佐助身邊的少年——九尾人柱力鳴人，看到他拼命想要救佐助的樣子，鼬若有所思。這時自來也出現，鼬不想和他交手，用天照打破蛤蟆嘴束縛術逃走了。鼬此行的目的已經全部達到，甚至還有額外收穫，他從鳴人身上看到了另一種可能。