也就在八條景定於關東八國不斷開疆拓土、積蓄實力的同時，時任徵夷大將軍的足利義輝卻剛好與之相反。
京畿諸國的局勢仍然紛亂不堪，絲毫沒有向平穩的方向過渡。
一手顛覆足利將軍家根基，並且將幕府的權柄牢牢控制在自己手中的管領細川政元在突然遭到暗殺身亡後，他的三個養子細川澄之、細川澄元、細川高國為了爭奪京兆細川家的家督之位互相攻伐，將京兆細川家兩百餘年積攢下來的基業和元氣全部敗光，將幕府最後一根稻草搖擺在戰國之世的狂風暴雨之中。
最為諷刺的是，細川澄之、細川澄元、細川高國三人相互攻伐了長達三十餘年之久，最終沒有其中一人得以勝出，更沒有一人能繼承其養父細川政元的衣缽，笑到最後。
這三人反而是先後以一個失敗者的身份闇然下場。取而代之的，反而是曾經差點死於亂軍之中的後起之秀——三好長慶。
當時更沒有人能料到，三好長慶這個曾經名不見經傳的阿波武將不單單能將京兆細川家掃進垃圾堆，更能在局勢紛亂的京畿諸國之中闖蕩出一片天地來。
對於細川晴元來說，他許可三好長慶除去風頭正盛、羽翼漸豐的木澤長政本來就是為了進一步鞏固京兆細川家在京畿諸國的統治，以及維護幕府的安定。
然而，在木澤長政死後，細川晴元的夢想卻並沒有得以實現，反而京畿諸國的局勢是進一步惡化。
原先三好長慶、三好政長（三好宗三）、木澤長政三人在京畿諸國互相牽制，可隨著木澤長政的敗亡之後，這樣的平衡被完全打破了。三好長慶與三好政長的矛盾也隨之愈演愈烈，根本無法調和。
對於三好長慶來說，最大的仇敵就是木澤長政和三好政長二人。後者作為同族之人卻倒戈相向，在三好元長死後更是獲得了不少三好元長的遺領，因此更加可恨。
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天文八年夏季，三好長慶就向足利義晴、細川晴元提出三好政長應當歸還三好元長的遺領。但是細川晴元也不傻，他非常清楚利用矛盾來維持制衡各方勢力的重要性。三好政長的存在就是細川晴元用於防範三好長慶的，若是三好長慶羽翼漸豐，對京兆細川家產生威脅的話，自己還能有三好政長從旁協助、引以為援。
故而，細川晴元始終對三好長慶所提出的要求完全是在裝聾作啞，不作任何回覆。
當然，三好長慶以及其背後的三好總領家也不是輕易的向足利義晴、細川晴元提出這個要求的，也對細川晴元裝聾作啞的樣子早有準備，但是細川晴元畢竟還是三好長慶名義上的主君，表面功夫還是要做一些的。
之後，三好長慶就選擇直接與三好政長進行了小規模交戰，並且對外宣稱若是幕府和京兆細川家對自己的提議置之不理的話，那麼自己就只好與三好政長刀兵相見了。
如此一來，三好長慶的舉動完全出乎了幕府和京兆細川家的意料。
尤其是足利義晴，為了避免自己再一次因京畿諸國爆發戰火後被迫離開御所，只好派使者前去六角家，請六角定賴前去規勸三好長慶不要輕舉妄動。
三好長慶見自己的要求已經‘上達天聽’後就決定先給足利義晴一個面子，暫時與三好政長罷兵言和。
經此事後，細川晴元已經意識到三好長慶已經不再是初生牛犢了，三好總領家的實力也遠超他的想象，根本無法像曾經那樣用對付三好元長的辦法來對付三好長慶了。
而三好長慶也意識到自己並不能重蹈亡父三好元長的覆轍，於是趁著停戰的這段時間裡迅速拉幫結派，以免三好總領家被再次孤立。
最為重要的是，三好長慶迎娶了丹波國有力國人領主波多野稙通之女，與波多野稙通結為了翁婿關係。而且三好長慶也因此拉攏了眾多丹波的國人領主至自己一方，用於牽制細川晴元、三好政長一方有著極為巨大的幫助。
之後，三好長慶還以越水城為自己的新本據。越水城雖然表面上原理山城國，實際上卻鄰近瀨戶內海，還能隨時得到阿波、澹路等地的己方勢力支援。
其實，樂於見到木澤長政敗亡的不單單只有細川晴元和三好長慶，還有細川高國的養子細川氏綱。
天文十二年，七月。細川氏綱就趁著木澤長政敗亡後不久，就糾集了大量浪人、細川高國一方舊部，以及京畿諸國之中反細川晴元一方的各方勢力，就連本願寺方面，他都送去了邀請，打算趁此機會一舉擊敗細川晴元一方。只是本願寺不願再次介入京畿諸國的紛亂，直接拒絕了細川氏綱的邀請。
細川晴元雖然想剷除三好長慶，但是在細川氏綱揭竿而起，意圖奪取京兆細川家家督之位後，他又不得不重用三好長慶。因為眼下，京兆細川家急需三好長慶來填補木澤長政的空缺。
然而，細川氏綱一方雖然表面上處於劣勢，但是其生命力卻異常強大，而且細川氏綱一方的武將皆分散在京畿諸國的各地，細川晴元一方難以一舉將其殲滅。
因此，細川晴元一方與細川氏綱一方的交戰一直持續了三年左右，完全沒有任何的進展。
也就在雙方陷入膠著的同時，先前出賣了木澤長政的遊左長教卻突然一改保持中立的態度，正式與細川氏綱聯起手來。不僅如此，就連先前曾經支援細川晴元的攝津國人領主們也都在遊左長教的影響下紛紛倒向了細川氏綱，甚至連足利義晴都按照與細川氏綱進行聯絡，意圖借細川氏綱之刀誅滅架空幕府的細川晴元。
在天文十六年七月的舍利寺之戰後，細川晴元便打算斬斷細川氏綱的一大臂膀，便安排三好長慶去與其進行接觸。可他萬萬沒有想到的是，此舉最終會葬送了京兆細川家的霸業。
遊左長教可是一個非常識時務的人，見舍利寺之戰後細川氏綱一方慘敗，便樂於倒向細川晴元一方，並且在得知三好長慶的正室在前不久逝世後，便主動將自己的女兒許配給三好長慶作為繼室，兩家正式結為同盟。
然後，更令細川晴元意想不到的是，三好長慶、遊左長教二人在天文十七年紛紛倒向細川氏綱一方，並且迅速攻打隸屬於細川晴元一方的武將。
到了天文十八年，雙方在江口一帶展開交鋒，三好長慶將三好政長所部一網打盡，最終迫使三好政長在逃往時溺斃，細川晴元一方被討取八百餘人。細川晴元本人見戰局無力回天後只好逃回京都進行死守。就連原先準備策應細川晴元的兩萬餘六角軍也在偽報（得到細川晴元被討取的誤報）下撤回了近江，使得三好長慶獲得了全面勝利。
在江口之戰獲得大勝的三好長慶於天文十八年八月進入京都，但他所看到的卻是將軍遠逃和群龍無首的京都。
對於足利義晴來說，細川氏綱與三好長慶無疑是在犯上作亂，導致自己再一次被逐出京都的罪魁禍首。而細川晴元也與足利義晴是一條繩上的螞蚱，根本沒有剷除的必要了。
可足利義晴與細川氏綱、三好長慶等人僵持到天文十九年五月，仍然沒能再次回到京都，反而病逝於坂本，將自己未盡的事業全都留給了自己的長子足利義藤（足利義輝）。
而此刻的六角義賢想從京畿諸國的紛亂之中抽身而退，便擅自代細川晴元向細川氏綱、三好長慶一方進行議和，並且開出了極為有利於他們的條件：一、細川晴元長子聰明丸由三好長慶擔任後見役撫養成人，之後繼任管領職；二、在細川聰明丸元服之前，由細川氏綱繼任管領、京兆細川家家督、細川家一門總領等職；足利義藤返回京都。
面對六角義賢所開出的這些條件，細川氏綱和三好長慶二人自然是求之不得，雙方很快就一拍即合。而細川晴元也只好被迫接受這些條件，因為他此刻已經完全沒有任何選擇的餘地，只能將自己的長子聰明丸送至三好長慶的本據越水城。
但是，細川晴元也不就此屈服，趁著細川氏綱、三好長慶等人不備，直接逃往丹波國，並且依靠丹波國內的己方國人領主繼續對細川氏綱、三好長慶一方進行頑強抗擊。
而足利義輝也與細川晴元聯起手來，一同調略細川氏綱、三好長慶一方的國人領主，使得三好長慶一度焦頭爛額，不知所措。
光是得到鄰近國人領主、大名的支援是不夠的，若想重振幕府雄威，足利義輝很快就想到了已經佔據東國十四國之地的上杉家。並派遣幕臣石谷光政出使越後府中，希望能得到上杉家的聲援，迫使三好長慶不敢再繼續囂張跋扈。
當然，足利義輝也不是白白讓上杉家來支援自己的。他一方面許可上杉家當主上杉政虎拜領自己的偏諱，另一方面還將自己珍藏的寶刀備前長船兼光賞賜給上杉政虎的‘養子’上杉虎千代，還許可八條景定擔任常陸守護職。
不僅如此，足利義輝也同意了尹達晴宗的請求，授予八條景定庶長子那須太郎白傘袋、屋形號、朱柄傘三樣免許。因為在足利義輝看來，只有讓上杉家內部不穩，諸子爭權，才能讓幕府繼續穩坐天下共主的位置，以防東國出現上杉家一家獨大的局面。
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